The management and feeding ecology of the invasive lionfish (Pterois volitans) in Puerto Rico

Abstract

Since the mid-1980s, two Indo-Pacific lionfishes, Pterois volitans and P. miles, have established a significant presence in the Western North Atlantic, including the Caribbean Sea and the Gulf of Mexico. The first documented report of lionfish (Pterois volitans) in Puerto Rico occurred in 2008, and these predatory fish were first observed in La Parguera a year later. In general, lionfish are professed to significantly affect ecosystem function and associated ecosystem services. This threat and the perceived negative impact of invasive lionfish on the marine ecosystems in the Western North Atlantic and Caribbean accentuate the need for sustained research on their biological and ecological dynamics. Removal efforts are an effective means of reducing lionfish densities, yet most studies fail to address the reaction of the native fish communities in response to these removals. Furthermore, assessing impacts should also involve investigating the feeding ecology to characterize the dietary profile of lionfish as their diets have been shown to be site specific. The main purpose of this five year study was to investigate the perceived impacts of lionfish by determining the real impacts on native fish communities in Puerto Rico by addressing the following objectives: 1) characterize the dietary profile of the lionfish using next generation sequencing, 2) determine the digestion rate of fish and shrimp prey items, with recommendations for future feeding ecology studies and 3) assess the effectiveness of a small-scale dedicated lionfish removal and the response of the native predators and prey. The major disadvantage of morphological identification and DNA barcoding is the inability to utilize the digested material. However, next generation sequencing (i.e., DNA metabarcoding) can analyze all components of the gut contents, including the previously unidentifiable portion. Sixty-three lionfish were caught from the inshore and offshore reefs of La Parguera and stomach contents were separated into two sample regimes – a liquid (i.e., digested) and a tissue. A 313bp region of the cytochrome oxidase subunit I (COI) gene was amplified from extracted DNA and samples were sequenced with Illumina MiSeq. The resulting sequences were compared to known databases to identify specimens to the lowest taxon. Thirty-nine fish species from 16 families were identified (35 each in the digested and tissue fractions), including members of Pomacentridae, Acanthuridae, Gobiidae, Apogonidae and Scaridae. Utilizing the digested material proved efficient in detecting prey species, especially those that would have been missed with traditional methods. Furthermore, prey species lists and frequencies of fish of different size. Identifying a partially digested prey item via morphological identification is highly dependent on the digestive level of the prey item. This study analyzed the digestion rate of known teleost and invertebrate prey items in lionfish stomachs, over set time intervals, to provide an estimate of time to digestion for these prey types. Two size classes of lionfish were examined and digestion of prey items were ranked. Approximately 4 hours were required before a fish prey item was unrecognizable at the species level, and 5 hours for shrimp. Predator size, prey type and time since ingestion were observed to predict digestion rank of the prey items. Temperature was not correlated with digestion, by effect of the experimental design. Furthermore, a detailed prey digestion scale was developed for shrimp and recommendations were provided to maximize prey identification obtained using morphological gut content analyses. Pelotas reef, a inshore linear coral reef in La Parguera, was an ideal location for the small-scale removal experiment as the size mimicked that of the near-shore, culled marine protected area in Rincón (Tres Palmas). Pelotas had a small lionfish population that was not targeted by the dive industry or local fishermen prior to the study. Three removal events over a one month period reduced lionfish densities in this 0.6 km area. Nine months were required for densities to return, although lionfish biomass was still reduced. The absence of tagged lionfish and the observed small sizes in post-removal months suggests re-colonization occurred via ontogenetic migration rather than lateral immigration by adults from nearby reefs. Contrary to what was anticipated given the perceived impacts, no detectable effects of the removal were observed on native prey or piscivore fish. This project demonstrated that while removals are an effective means of controlling lionfish, native fish abundance is not impacted when lionfish densities are relatively low. Removal efforts with the goal of increasing native biodiversity will need to consider these factors before committing resources to this strategy.

Desde mediados de la década de 1980, dos peces león del Indo-Pacífico, Pterois volitans y P. miles, han establecido una presencia significativa en el Atlántico Norte occidental, incluyendo el Mar Caribe y el Golfo de México. El primer informe documentado del pez león (Pterois volitans) en Puerto Rico se produjo en 2008, y estos peces depredadores se observaron por primera vez en La Parguera un año más tarde. En general, el pez león se profesaban afectar significativamente la función de los ecosistemas y servicios de los ecosistemas asociados. Esta amenaza y el impacto negativo de las invasiva pez león en los ecosistemas marinos en el Atlántico Norte occidental y el Caribe acentúan la necesidad de una investigación sostenida en sus dinámicas biológicas y ecológicas. Esfuerzos de remoción son un medio eficaz de reducir las densidades de peces león, sin embargo, la mayoría de los estudios no tienen en cuenta la reacción de las comunidades de peces nativos en respuesta a estas extracciones. Además, la evaluación de impactos también deben incluir la investigación de la ecología de alimentación para caracterizar el perfil dietético de pez león como sus dietas han demostrado ser sitio específico. El propósito principal de este estudio de cinco años fue investigar los efectos percibidos del pez león mediante la determinación de los impactos reales en las comunidades de peces nativos en Puerto Rico, abordando los siguientes objetivos: 1) caracterizar el perfil de la dieta del pez león mediante la secuenciación de próxima generación, 2) determinar la tasa de digestión de los peces y camarones presa artículos, con recomendaciones para futuros estudios de ecología de alimentación y 3) evaluar la eficacia de un pez león extracción a pequeña escala dedicada y la respuesta de los depredadores nativos y presas. La principal desventaja de identificación morfológica y los códigos de barras de DNA es la incapacidad para utilizar el material digerido. Sin embargo, la secuenciación de próxima generación (es decir, metabarcoding DNA) puede analizar todos los componentes de los contenidos intestinales, incluyendo la porción previamente no identificable. Sesenta y tres peces león fueron capturados a partir de los contenidos de bajura y arrecifes de la costa de La Parguera y el estómago se separaron en dos regímenes de muestra - un líquido (es decir, digerido) y un pañuelo de papel. Una región 313bp de la I gen (COI) de la subunidad de la citocromo oxidasa se amplificó a partir de DNA extraído y las muestras fueron secuenciados con Illumina MiSeq. Las secuencias resultantes se compararon con bases de datos conocidos para identificar los especímenes al taxón más bajo. Se identificaron treinta y nueve especies de peces de 16 familias (35 cada uno en las fracciones digeridas y tejidos), incluidos los miembros de Pomacentridae, Acanthuridae, Gobiidae, Apogonidae y Scaridae. Utilizando el material digerido resultó eficaz en la detección de especies de presa, especialmente aquellos que se habrían perdido con los métodos tradicionales. Además, las listas y frecuencias de ocurrencia de especies de presa podrían utilizarse para evaluar la selectividad de presas en general y las diferencias entre las áreas de la dieta o de los peces de diferentes tamaños. La identificación de un artículo de la presa parcialmente digerido a través de la identificación morfológica es dependiente del nivel digestivo de la presa altamente. Este estudio analizó la tasa de digestión de los teleósteos conocido y presas de invertebrados en el estómago del pez león, en intervalos de tiempo determinados, para proporcionar una estimación de tiempo a la digestión de estos tipos de presas. Dos clases de tamaño de pez león se examinaron y la digestión de las presas se clasificaron. Se requieren aproximadamente 4 horas antes de una presa de pescado era irreconocible a nivel de especie, y 5 horas para el camarón. Predator tamaño, tipo de presa y el tiempo transcurrido desde la ingestión se observaron para predecir el rango digestión de las presas. La temperatura no se correlacionó con la digestión, por efecto del diseño experimental. Por otra parte, una escala detallada digestión presa fue desarrollado para camarones y se proporcionan recomendaciones para maximizar la identificación presas obtenidas utilizando análisis de contenido estomacal morfológica. Pelotas, un arrecife de coral cerca de la costa lineal en La Parguera, fue una ubicación ideal para el experimento de extracción a pequeña escala como el tamaño imitaba la de la cerca de la costa, sacrificadas área marina protegida en Rincón (Tres Palmas). Pelotas tenía una pequeña población de peces león que no fue objeto de la industria del buceo o pescadores locales antes del estudio. Tres eventos de eliminación de más de un período de un mes reducen las densidades de peces león en esta zona 0.6 km. Se requieren nueve meses para las densidades de volver, aunque la biomasa de peces león todavía se redujo. La ausencia de pez león etiquetado y los pequeños tamaños observados en los meses posteriores a la eliminación sugiere recolonización ocurrió a través de la migración ontogénica en lugar de la inmigración laterales por los adultos a partir de los arrecifes cercanos. Al contrario de lo que se preveía dados los impactos percibidos, no se observaron efectos detectables de la eliminación de presas nativo o ictiófagos. Este proyecto demostró que mientras que las extracciones son un medio eficaz de controlar el pez león, la abundancia de peces nativos no se ve afectada cuando las densidades de peces león son relativamente bajos. Esfuerzos de remoción con el objetivo de aumentar la biodiversidad nativa tendrán que considerar estos factores antes de comprometer recursos para esta estrategia.